女子高中生音无小夜（喜多村英梨 配音）有一个幸福的家庭和一群善良的朋友，虽然丧失了一年之前的全部记忆，但这并不妨害她享受眼前的快乐时光。在这个世界中，出现了一种名叫“翼手”的怪物，它们拥有永恒的生命，以鲜血为食，现在，这些怪物的存在逐渐威胁到了人类的安全。表面上来看，小 夜和这些可怕的怪物似乎一辈子都不会有所交集，但在2005年的这一天，当那个漆黑的不详男子出现在小夜的面前时，一切都改变了。男子名叫哈吉（小西克辛 配音），他的到来不仅改变了小夜的命运，也唤起了小夜丢失已久的回忆。
沧南危机解决后，林七夜完成津南山为期一年的守夜人集训考核，成为了正式的守夜人后，重回136小队，与伙伴再度开启一场与古神教会的崭新较量……新的西方邪神亮相，人类天花板齐聚沧南，一场巨大的灾难风暴正悄然酝酿成型。
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