第二季承接第一季结尾剧情，男主角楚明在于琳琳婚礼上战胜江州最大的对手王家之后，在三个师姐和其他其他几大家族的帮助下终于达成了自己开宗立派的目标，实现了为七圣宗开枝散叶的第一步。为了给双目失明的五师姐兰馨儿祛除诅咒，楚明决定和众人一起找寻修行炼器一途的四师姐，取得宝鼎炼制解药。然而在目的地渝州，一个沉寂已久的邪修势力——巫死门正等待着他们，而巫死门正是害兰馨儿眼盲的罪魁祸首，目的是消灭所有七圣宗的传人，以报百年前的仇怨。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
1仙乐国太子谢怜接连被贬后第三次飞升成仙，却不慎破坏了神官们的金殿，无人供奉的他只能下凡除鬼来换取功德作为补偿。在凡间的历练中，谢怜结识了两位来帮助他的小神官，并认识了诡王花城，四人一同解决了一件件诡谲的事件，并逐渐接触到了看似光鲜亮丽的仙界众神官的黯然往事。
