深月绫进入了以淑女教育著称的黑美女子学院，意外发现校内备受瞩目的“白百合大人”——夜绘美绪，在无人的教室里沉迷于格斗游戏。由于校规禁止游戏，美绪要求绫严格保密。然而，再次相遇时，美绪识破了绫同为游戏玩家的身份，并恳求与她一较高下。面对美绪对游戏纯粹的热情，绫虽心生抵触，却未表现出理解她为何放弃游戏的态度，最终接受了挑战。在较量中，两人作为稀有的女性格斗游戏玩家，逐渐理解彼此，建立了深厚的友谊。随后，她们冒着被退学的风险，与同为隐藏游戏爱好者的前辈一之濑珠树和犬井夕一起，更加投入地沉浸在格斗游戏的世界中。
不擅长与人交流、性格腼腆的马库斯在一场乌龙中意外成为了“神秘学事件对策部”的负责人。面对星锑、兔毛手袋等一众行事乖张、性格跳脱的怪咖同事，原本连大声说话都会紧张的马库斯，能否在危机中挺身而出，成为凝聚这支奇妙团队的主心骨呢？——看似古怪的他们……实际上真的“不靠谱”吗？
故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。在那里，她发现自己变成了人类少女高中生，拥有双手和双腿站立的能力，而穗龙则变成了一只狗。紫悦逐渐适应了人类生活，并重新遇到了化身为人类的小马朋友们：云宝黛茜、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪和音韵公主。她们一起展开寻找王冠的冒险。尽管形态改变，友谊的魔法依然强大。最终，她们成功找回王冠，紫悦也领悟到友谊和勇气的珍贵。这次冒险让她更加成熟，明白了作为公主的责任。她带着新的感悟回到小马国，继续守护朋友和王国。
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