暗月世家举办祖宗大会，意图借机处置青羽世家。众附属家族起义，脱离暗月世家自立门户。梁项怒下杀手，所幸安雪云、徐副院长相继赶到，逼迫梁项退让，叶星河才得以全身而退。但安雪云却因此被软禁，不久后便要履行婚约嫁往京都。胞妹雪嫣前来求助，叶星河潜入天恒世家府邸，与雪云约定在前往京都途中劫车私奔。梁项秋后算账，将当日起义的附属世家一一灭族。叶星河与梁玉里应外合，将梁项等人诱入北冥山埋伏中，最终梁玉取代梁项成为家主。叶星河与夏雨凝为寻天龙宝藏，深入天翎神宫一探究竟。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
