十五年前，丁晓前世在与白衣古神的旷古决战中殒没。十五年后，丁晓七岁结灵胎，特招入镇灵司，却被判定为废相而沦为背棺人，八年来受尽冷眼。镇灵司分为八部，而灵部与归部夙怨颇深。机缘之下，丁晓觉醒了相力，在考核赛中成为了归部的英雄，也成为了灵部的眼中钉。与此同时，各地起煞事件越来越频繁。为救妹妹丁灵的怪病，丁晓再次踏上了度化灵煞的征途，随后被卷入到一场惊天阴谋之中，幕后黑手也渐渐浮出水面，而这一切似乎与丁灵的怪病有关。
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《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
