故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。在那里，她发现自己变成了人类少女高中生，拥有双手和双腿站立的能力，而穗龙则变成了一只狗。紫悦逐渐适应了人类生活，并重新遇到了化身为人类的小马朋友们：云宝黛茜、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪和音韵公主。她们一起展开寻找王冠的冒险。尽管形态改变，友谊的魔法依然强大。最终，她们成功找回王冠，紫悦也领悟到友谊和勇气的珍贵。这次冒险让她更加成熟，明白了作为公主的责任。她带着新的感悟回到小马国，继续守护朋友和王国。
主角就读于私立学校“私立天堂学院”。蓝天日み和星川み月。Himari 的梦想是成为 Aipri......结交 10,000 个朋友！但在陌生人面前害羞又紧张的 Himari，可能有点困难...现在 Himari 竟然和 AiPriii 一起首次亮相！？我甚至不能告诉我最好的朋友Mitsuki“秘密”已经揭晓！不过，Mitsuki 也有一些似乎有一个“秘密”……怀揣着秘密的Himari和Mitsuki开始了他们的AiPri关系！！
被撤职的锦衣卫袁小棠与青梅竹马的方雨亭为寻找父亲失踪的线索潜入鬼街、在朋友石尧山等人的帮助下，一路逛鬼街、破机关、遇各路神秘人物……乱斗与阴谋轮番上演，随着旧事的重提，一切谜团都渐渐有了答案。
一位吸血鬼贵族卡迪斯·艾特拉马·迪·莱杰罗在沉睡了八百年后，被一个叫UNION的组织用某种手段，让他苏醒了过来。
