实验室爆炸，现代灵魂意外坠入大秦，附身身陷天牢的长公子扶苏。朝堂之上，始皇震怒，因扶苏力护文脉、顶撞君威，将其囚禁。帝王要肃清六国邪书、稳固新政，并非毁典籍，却遭扶苏误解。嬴政下最后通牒：令扶苏亲督整肃，事成则赦，不从则严惩。
深月绫进入了以淑女教育著称的黑美女子学院，意外发现校内备受瞩目的“白百合大人”——夜绘美绪，在无人的教室里沉迷于格斗游戏。由于校规禁止游戏，美绪要求绫严格保密。然而，再次相遇时，美绪识破了绫同为游戏玩家的身份，并恳求与她一较高下。面对美绪对游戏纯粹的热情，绫虽心生抵触，却未表现出理解她为何放弃游戏的态度，最终接受了挑战。在较量中，两人作为稀有的女性格斗游戏玩家，逐渐理解彼此，建立了深厚的友谊。随后，她们冒着被退学的风险，与同为隐藏游戏爱好者的前辈一之濑珠树和犬井夕一起，更加投入地沉浸在格斗游戏的世界中。
2015年，配以电脑为导航系统的赛车比赛-Cyber Formula，取代了F1（一级方程式）成为21世纪世界最高水平的赛车赛事。14岁的少年风见隼人在护送父亲生前设计的赛车“阿斯拉”（ASURADA）到日本富士冈赛车场途中受到不知名的攻击，危急之下被迫驾驶“阿斯拉”，却因此被系统记录为唯一赛车手，不得不与职业赛车手新条直辉、布里德•加贺、卡尔•里婿特•冯•兰德尔等人一起角逐新世纪的赛车冠军。一站站的赛车比赛，不仅有赛车手之间的竞争，更有与青梅竹马菅生明日香之间的羁绊，风见隼人从此展开了新世纪GPX史上最年轻的冠军传说。
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