炎刚、孟泽、辰天三人与背负旧恨的青木、金磊、玄冥在城市废墟间爆发激烈冲突，身受重伤的依莎却在关键时刻苏醒，但此时的依莎体内寄宿了阴之神骸的化身——白曬。白曬阐述了阳之神骸“腾蛇”正在被异种意识侵蚀的状况，以及Y组织正在执行的可怕计划——开启七处上古遗迹，释放被封印的凶兽。以炎刚为首的主角团不得不与时间赛跑，一边阻止Y组织逐一解开遗迹的行动，一边应对接踵而至的凶兽危机，并在战斗与对峙中逐渐解除与玄冥之间的误会，玄冥也将直面内心的挣扎，找回向往光明的本心。本季通过一连串惊心动魄的守护之战与感人至深的情感救赎，深刻探讨了如何肩负个人责任与团队使命守护正义的主题，展现了超人们在绝境中成长、在黑暗中追寻光明的正向精神，给观众传达积极向上的正能量。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
