《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
故事发生在太正三十年，帝国华击团花组的组长神山诚十郎（阿座上洋平 配音）出国公干，由天宫樱（佐仓绫音 配音）担任代理队长的职务，然而，神山的任期未满便突然返回小组中，还带回了一位名叫克拉拉（早见沙织 配音）的陌生少女。克拉拉隶属于莫斯科华击团，她所在的小组因为一场意外而全军覆没，克拉拉是其中唯一的幸存者。个性大大咧咧，宛如男生一般粗鲁的暴力巫女东云初穗（内田真礼 配音）、拥有超高智商的天才忍者望月蓟（山村响 配音）、身材高挑英姿飒爽男女通吃的帕尔玛（福原绫香 配音），花组的成员们齐心协力，试图调查莫斯科华击团覆灭的真相。
他，国民级游戏天外江湖中的传说，“全球争霸赛第一人”“亿万玩家的精神领袖““第一帮派领导者”......鲜衣怒马少年得意之时，惨遭背叛，走下神坛逃离游戏世界，从此消失匿迹。 多年后，一个自称来报恩的少年出现了......
