末世降临，人类觉醒异能，对抗一个个高塔中的怪物。然而，有一个最强BOSS坐镇在高塔最高处——魔王·鸠命，他是人类无法逾越的天堑。一个个勇者们前仆后继，总以为自己就是故事中的主角，可主角光环从未在他们身上降临。当主角们失去了主角光环，就不再是主角。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
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