沧南危机解决后，林七夜完成津南山为期一年的守夜人集训考核，成为了正式的守夜人后，重回136小队，与伙伴再度开启一场与古神教会的崭新较量……新的西方邪神亮相，人类天花板齐聚沧南，一场巨大的灾难风暴正悄然酝酿成型。
克莱恩（愚者）在灰雾之上召开塔罗会时，聆听到了新的祈求。他将祈求者戴里克从神弃之地白银城拉上灰雾，通过戴里克的讲述了解到了这个神秘城邦白银城的故事。戴里克希望愚者可以帮助自己，拯救白银城，愚者予以了正
被撤职的锦衣卫袁小棠与青梅竹马的方雨亭为寻找父亲失踪的线索潜入鬼街、在朋友石尧山等人的帮助下，一路逛鬼街、破机关、遇各路神秘人物……乱斗与阴谋轮番上演，随着旧事的重提，一切谜团都渐渐有了答案。
桃夭带着小和尚磨牙、第一季收服的小狐妖、桃都老邻居柳公子一起，为了寻找失踪的百妖谱而云游四方。在途中遇到应声、化蛇、媪姬、照海四个妖怪，为妖怪治疗各种疑难杂症。
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