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《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
因为憧憬的前辈、摄影部部长牧之原的毕业，新任摄影部部长雨宫五月陷入了消沉。在朋友雾山杏的鼓励下，五月重新振作起来，购买了新的全景相机，却迟迟没有到货。发现卖家就在附近的五月和杏找到了学校附近的粗点心店，与漫画家秋山春乃相遇了。之后，摄影部与敷岛樱子的电影部合并，成为了“电影摄影研究部”（日语：シネフォト研究部），共同帮助春乃的漫画取材。
现代超市老板赵守业绑定“超市系统”穿越大乾饥荒年。绝境开局，他将现代超市里的廉价百货，化作乱世中活命的仙丹与造神的法宝，以‘降维打击’般的科技狠活轻松收服天下奇才，更凭一辆摩托征服皇帝，两人骑着重机车结为过命兄弟。赵守业祭出无人机轰炸、全息投影与“没良心炮”，用现代工业魔法对冷兵器大军展开嚣张的降维打击，平定乱世、肃清朝堂。
