C.E.70年2月，地球联合军与ZAFT之间的武装冲突由于“染血的情人节”悲剧而全面升级为地球圈规模的战争。C.E.71年6月，在“非我即敌”的观念驱使下，地球联合军悍然发动了对中立国家奥布联合酋长国的侵略。当战斗进行到最激烈的时候，少年真飞鸟失去了父母和妹妹。唯一的遗物就只有妹妹掉落的手机。获救之后，背负着家仇的真黯然离开了故土奥布前往PLANT。两年后，他成为了ZAFT的战士......
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
