《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
林飞身为上古神尊，拥有无尽寿元，长生万万年，曾点化过数不尽的门徒。时过境迁，不灭之神降临都市，才发现就连昔日最不争气的弟子后代，如今也成为了赫赫有名的人物，而围绕林飞的隐藏阴谋也在暗中展开。不灭之神必证最强之道！杀敌要诛心，打脸要彻底——“我，只不过是个大罗金仙！”。
故事发生在皇都五区的一个僻静的小角落里，在那里，坐落着一家咖啡店，在咖啡店里工作的，是一群集结了技术精华的自律式机械人偶少女们，他们曾经以武器的身份参加了刚刚结束的战争，在战后珍贵的和平时光里，他们也想方设法的寻找着他们的人生意义。虽然有点笨拙，但做什么事情都十分认真的灰樱（和气杏未 配音）、十分擅长照顾同伴，做什么都被视为楷模的 鸦羽（楠木灯 配音）、好奇心旺盛又有些胆怯的月下（富田美忧 配音）、平易近人，对每个人都一视同仁的箒星（中岛由贵 配音），在咖啡店温暖人心的灯光中，少女们的故事拉开了序幕。
