过气漫画家夏玖意外继承外公的豪宅——目下街21号！外公不知所踪，豪宅中却有三只会说话的异灵动物！它们是多年前外星陨石雨下形成的“奇观”。为研究外公遗留的谜团，开启了21号的生活，与少女戚佳、兽医端木远、御姐李妍熙、富二代王柏彦谱写出一幕幕亲情、友谊与爱意的羁绊。与此同时，危机却在渐渐向他们逼近……
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
在末日世界，全球多个战区相继沦陷，华夏战区也岌岌可危。主角夜宁前世虽拥有神级天赋，但因被人暗中算计错过天赋测试，只能在末日艰难求生，家人惨死，自己最终也战死在首都防线。然而，命运让他重生回参加天赋测试的那一天，还意外绑定了末日剑神系统。系统赋予他将普通剑技强化为SSS级技能的能力。重生后的夜宁，凭借着前世的记忆和对危险的敏锐感知，迅速在天赋测试中崭露头角，展现出强大的天赋，引起各方关注。他加入了安全区的火种序列，开始接受培养，不断提升自己的实力。在这个过程中，他结识了志同道合的伙伴，共同面对末日中的各种危机，如变异体的大规模袭击、神秘组织的阴谋等。随着实力的提升，夜宁逐渐揭开了末日背后的真相。为了拯救人类，夜宁在战斗中不断突破自我，发挥出末日剑神的真正实力，最终成功战胜敌人，为人类迎来了新的希望。
