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鬼畜属性的芥辺（浪川大辅 配音）表面上只是个普通侦探，实际却是召唤恶魔解决众多难题的恶魔侦探。作为助手的工读生佐隈玲子（佐藤利奈 配音）在芥辺的事务所工作2个月之后，芥辺终于向玲子展示了自己召唤恶魔的超能力。玲子也借此机会进入了恶魔的世界。芥辺通过召唤不同的恶魔来处理侦探事务所的委托，但他所召唤的恶魔基本上都是有着各种缺陷的笨蛋。有职能为淫奔的下级恶魔阿萨谢尔（小野坂昌也 配音），他的特技为性骚扰。有职能为暴露的恶魔贵族贝西卜931世（神谷浩史 配音），他的爱好是吃排泄物。还有职能为嫉妒的温蒂妮•惠（小林优 配音），她深深迷恋着主人芥辺，对玲子抱着莫名其妙的敌意，是个十足的抖M。事务所每日的委托应接不暇，但正如芥辺所说，借助恶魔的力量也终究不会变得幸福，本人或其亲近的人一定会遭到应得的报应。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
一个偶然拥有“家庭”的杀手，在经历了家庭温暖、感受光明之后，要开始保护世界去赎罪的故事。
因为憧憬的前辈、摄影部部长牧之原的毕业，新任摄影部部长雨宫五月陷入了消沉。在朋友雾山杏的鼓励下，五月重新振作起来，购买了新的全景相机，却迟迟没有到货。发现卖家就在附近的五月和杏找到了学校附近的粗点心店，与漫画家秋山春乃相遇了。之后，摄影部与敷岛樱子的电影部合并，成为了“电影摄影研究部”（日语：シネフォト研究部），共同帮助春乃的漫画取材。
