《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
整个世界都灭绝了，人类也消失的无影无踪.没有动物，没有桥梁，没有青山， 也没有绿树。只有蓝蓝的天空，和流动的空气。你只能远远看见一家破旧但是完好的房子，标示上面写着“糖果铺 “。在屋子里面有一个巨大的糖果机器， 里面盛满了上百颗糖果。对于Zelly 杰力们来说，追寻糖果是它们一生的命运。喜欢吃糖果是它们的本能驱使。裁制银币，制作炸药，但是糖果机器就是无坚不摧， 从来就不能被打开或者被破坏。也许，糖果就默默得躲在背后，它们最后能吃到糖果吗?
因过去的心理阴影而以独自的别扭思考回路讴歌着“独自生活”的比企谷八幡，由于意外的事件而被生活指导担当教师平冢静带去“侍奉部”并加入其中。他和同社团所属的令人窒息的完美美少女·雪之下雪乃，以及班级上位阶级所属的时髦女子·由比滨结衣一同，从解决班上的人际关系问题到文化祭实行委员的运营，度过着解决各种案件的每一天。时至秋日，八幡等二年级学生前去修学旅行。此时，侍奉部接收到的委托究竟是！？随着新登场的一色彩羽的加入，他们的关系更加错综复杂。——八幡空虚的价值观也有了少许变化，在这些经验过后，他的高中生活又将迎来怎样的展开！？
